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恋も仕事も冴えない日々を送るカーラ。実は彼女は、世間を賑わすスーパーマンの従姉で、地球に馴染むためにパワーを封印したのだった。
港での大火災を救援中、カーラは誤って石油を流出させてしまう。街を守ろうとした行為が人々から批判される中、職場のボスであるキャットが“スーパーガールにインタビューしたい”と言いだしてしまうが…!?
キャットによるスーパーガールへのインタビューがニュースになり、彼女はその中でスーパーマンの従姉だと喋ってしまう。
カーラをスパイする謎の飛行物体が現れ、その破片から最先端の科学技術が使われていると判明する。
ある日、会社のラジオでスーパーガールについて批判する放送を聞いたキャット。彼女は、すぐさまDJであるウィリスを降格し、交通情報担当に左遷。その後ウィリスは、ヘリに乗って仕事中に、雷に打たれてしまう!!
義理の姉であるアレックスの頼みで、カーラはウィンと協力して、彼女の父親の死の真相を調査する。一方、スーパーガールは大統領命令を受け、軍が開発する戦闘用アンドロイドと闘うことになる。
戦闘用アンドロイドとの闘いでパワーを使い切ったカーラ。しばらくの間は“普通”の生活を楽しもうとした矢先、街を大地震が襲う!!その頃ＤＥＯでは、地震の影響により、収監していた宇宙人に逃げられてしまう!!
カーラは、母アルーラの姉妹アストラに襲われながらも、なんとか逃げ出す。しかし、本気で闘うことに抵抗を隠せないでいた。一方その頃、キャットはハッキングに遭い、会社の役員たちは彼女の辞任を要求する。
ＤＥＯの長官ハンクがアストラの夫に連れ去られる。彼は、ＤＥＯに拘束されている妻アストラとハンクの交換を要求してくる。一方キャットは、スーパーガールの正体がカーラではないかと疑いだしてしまう…!!
刑務所から凶悪な受刑者ショットが脱走する。彼は元上司に報復し、生き別れた息子との絆を取り戻すために脱獄したのだ。一方ハンクは、アレックスがマックスを食事に連れ出している間、ロード社に潜入する。
カーラはキャット代わりに、彼女の生き別れた息子への手紙を書いて投函。ある日、若い男性がキャットのオフィスに現れる。一方、クレイン上院議員が街を訪れ、反宇宙人集会を開くが、怪物に拉致されてしまう!!
突然街に現れた偽者のスーパーガールは、マックスが完成させたカーラの不完全なクローンだった。キャットの息子とのデート中、カーラは立ち往生したロープウェイの救助へ向かう。しかしそこに、クローンが現れる!!
植物のような謎の生物に襲われ、取りつかれた状態になってしまったカーラ。彼女は、クリプトンに帰り、母親と幸せに暮らす夢を見ていた。アレックスたちはカーラから謎の植物を無理矢理引きはがそうとするのだが…。
キャットはカーラの他にもう1人アシスタントを雇い、カーラは“2番手”にされてしまう。一方アレックスたちは、脱獄囚を捕獲しにある倉庫へと向かう。しかしそこに、謎の男が現れ、脱獄囚を連れ去ってしまう…!!
ルーシーとジェームズの関係は岐路に達し、難しい局面を迎えていた。その頃カーラは、インターネットを経由して移動する強敵インディゴに苦戦。その方法を探るため、スーパーマンの“孤独の要塞”を目指す。
赤色のクリプトナイトにさらされた事により、カーラは悪意と危険な態度をとるようになる。そしてついに彼女は、自身の友人や街の一般市民たちを標的に攻撃を始めるようになってしまう…!!
カーラを救うため、ついに人前で本当の姿を現したジョン・ジョーンズ。彼は、カーラとアレックスの父であるダンバース博士との出会いや、ハンクのアイデンティティを乗っ取って偽った経緯について話し始める。
命の危機をきっかけに、特殊な音波を出す能力に目覚めたシボーン。彼女は頭の中の声に操られ、音波を使い、カーラをビルから弾き落とす。その衝撃で意識を失ったカーラだったが、そこに“フラッシュ”が現れる!!
ナショナル・シティ全体が脅威にさらされ、ついにはスーパーマンさえも、操られてしまう。何としてでもノンを止めたいカーラたち。しかし、マックスウェルの計画は、大きなを犠牲伴うものだった。
ノンとインディゴの計画は、全ての人々を抹殺するという怖ろしいものだった。さらにカーラは、予期せぬ敵との闘いに、命を含めた全てをリスクにさらす必要があった…。
